Johanneum jest neorenesansowym budynkiem, powstałym w latach 1586–1590. Budowla była kilkakrotnie przebudowywana, w tym z inicjatywy królów polskich. W latach 1722–1731 na rozkaz Fryderyka Augusta I (Augusta II Mocnego) do jednokondygnacyjnego wcześniej budynku dobudowano drugą kondygnację oraz wolnostojące, dwuskrzydłowe schody. Z czasów tych pochodzi kartusz z sasko-polskim herbem na południowej fasadzie budynku. Syn powyższego władcy, Fryderyk August II (August III Sas) postanowił ulokować w obiekcie Drezdeńską Galerię Obrazów. W tym celu budynek ponownie remontowano w latach 1744–1746, wstawiając między innymi wysokie, łukowate okna, wpuszczające więcej światła do galerii. Galeria w tym miejscu działała w latach 1747-1856.
W Johanneum obecnie ma swoją siedzibę Muzeum Transportu (Verkehrsmuseum).

Dodatkowo na bocznej elewacji budowli zachował się relief z wizerunkiem króla Augusta II Mocnego. Relief zdobił wcześniej pałac Augusta Christopha von Wackerbartha, ale ze względu na zniszczenie pałacu i jego rozbiórkę, w 1963 roku został przeniesiony na obecne miejsce.